Dinámica del banco de semillas del bosque tropical de pino después de un incendio

Introducción

El banco de semillas es la reserva de semillas presentes en la hojarasca y el suelo (Roberts, 1981Roberts, H. A. (1981). Seed banks in the soil. Advances in Applied Biology 6: 1-55.; Baskin & Baskin, 1998). La semilla es la unidad reproductora que dará lugar a una planta y que se forma a partir de un óvulo fecundado (Azcón-Bieto & Talón, 2008Azcón-Bieto, J., & Talón, M. (2003). Fundamentos de fisiología vegetal. McGrawHill. Universitat de Barcelona.). La entrada de semillas al banco se lleva a cabo mediante los eventos de dispersión biótica, mediada por animales (i.e., aves, murciélagos) o de dispersión abiótica (i.e., viento, agua; Howe & Smallwood, 1982Howe, H. F., & Smallwood, J. (1982). Ecology of seed dispersal. Annual review of ecology and systematics, 13(1), 201-228.). Una vez que las semillas han caído al suelo, la hojarasca, que es la capa más superficial del suelo (Facelli & Pickett, 1991aFacelli, J. M., & Pickett, S. T. (1991b). Plant litter: light interception and effects on an old‐field plant community. Ecology, 72(3), 1024-1031.), puede atraparlas y evitar su desecación (Ruprecht et al., 2010Ruprecht, E., Enyedi, M. Z., Eckstein, R. L., & Donath, T. W. (2010). Restorative removal of plant litter and vegetation 40 years after abandonment enhances re-emergence of steppe grassland vegetation. Biological conservation, 143(2), 449-456.). Por otra parte, la salida de semillas del banco sucede cuando estas germinan (Roberts, 1981Roberts, H. A. (1981). Seed banks in the soil. Advances in Applied Biology 6: 1-55.), pero una capa gruesa de hojarasca puede inhibir la germinación, favoreciendo la formación de un banco de semillas denso (Egawa et al., 2009Egawa, C., Koyama, A., & Tsuyuzaki, S. (2009). Relationships between the developments of seedbank, standing vegetation and litter in a post-mined peatland. Plant Ecology, 203, 217-228. ; revisado por Wang et al., 2022Wang, Z., Wang, D., Liu, Q., Xing, X., Liu, B., Jin, S., & Tigabu, M. (2022). Meta-analysis of effects of forest litter on seedling establishment. Forests, 13(5), 644. ). El banco de semillas es el reservorio genético para que un ecosistema regrese a su estado original después de un disturbio (Thompson, 1992), pero los disturbios, a su vez, pueden modificar sus atributos.

Los bosques tropicales de pino son propensos a incendiarse. Los incendios forman parte de la dinámica de estos bosques, llamados dependientes o adaptados al fuego (Jardel-Peláez, 1991Jardel, E. J. (1991). Perturbaciones naturales y antropogénicas y su influencia en la dinámica sucesional de los bosques de Las Joyas, Sierra de Manantlán, Jalisco. Tiempos de Ciencia, 22(9), 26.; Rodríguez-Trejo, 2012Rodríguez-Trejo, D. A. (2012). Génesis de los incendios forestales. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 18 (3) 357-373.). El efecto de los incendios en el ecosistema se evalúa de acuerdo con el consumo de materia orgánica subterránea y superficial (Patterson & Yool, 1998Patterson, M. W., & Yool, S. R. (1998). Mapping fire-induced vegetation mortality using Landsat Thematic Mapper data: A comparison of linear transformation techniques. Remote Sensing of Environment, 65(2), 132-142.). Este efecto, denominado severidad de incendio, puede determinarse por técnicas de teledetección basada en los cambios en la reflectividad del bosque (Key & Benson, 2006Key, C., & Benson., N. (2006). Landscape Assessment (LA) sampling and analysis methods. USDA Forest Service General Technical Report. RMS-GTR-164-CD 1-55.). Mas adelante, los niveles de severidad de incendio se confirman con la observación en campo de atributos ecológicos: todos los incendios consumen la capa de hojarasca y los incendios de baja severidad también consumen la vegetación del sotobosque; además, los incendios de severidad media provocan la mortalidad de parte de la vegetación del dosel (Ryan y Noste, 1985Ryan, K. C., & Noste, N. V. (1985). Evaluating prescribed fires. En: Lotan J. E., M. Kilgore-Bruce., C. Fisher-William y W. Mutch (Tech. coor). Proceedings-Symposium and Workshop on Wilderness Fire. USDA Forest Service Intermountain Forest and Range Experiement Station, General Technical Report INT-182: 230-238.; Granados-Sánchez & López-Ríos, 1996Granados-Sánchez, D., & López-Ríos, G. F. (1996). Ecología del fuego. Revista Chapingo serie Ciencias Forestales y del Ambiente 4: 193-206.; Fulé & Covington, 1997Fule, P. Z., & Covington, W. W. (1997). Fire regimes and forest structure in the Sierra Madre Occidental, Durango, Mexico. Acta Botanica Mexicana, (41), 43-79.). Finalmente, en la severidad alta se quema todo el dosel, además de que la capa orgánica profunda del suelo es reducida a cenizas, lo que puede dejar grandes áreas expuestas a la erosión (Keeley, 2006Keeley, J. E. (2006). Fire management impacts on invasive plants in the western United States. Conservation Biology, 20(2), 375-384.). El bosque tropical de pino es propenso a incendiarse y la severidad de esta perturbación pueden detectarse de manera remota para después confirmarse en campo.

Los incendios forestales pueden modificar los atributos del banco de semillas y la velocidad de recuperación del bosque. El proceso que involucra la incorporación de plantas a una población después de un disturbio que ha dejado espacio y recursos es llamado regeneración natural (Harper, 1977Harper, J. L. (1977). Population biology of plants. Population biology of plants.). Después de un incendio, la regeneración puede comenzar con las semillas que llegan por eventos de dispersión o las del banco, si estas sobrevivieron al fuego (Roberts, 1981Roberts, H. A. (1981). Seed banks in the soil. Advances in Applied Biology 6: 1-55.; Baskin & Baskin, 1998). Las semillas que tienen testa permeable aumentan su germinación con el calor debido a la escarificación de la testa, pero a temperaturas muy elevadas su viabilidad puede disminuir (Baskin & Baskin, 1998). En un incendio de severidad alta se pueden alcanzar temperaturas de hasta 1,000°C que calcinan las semillas (Keeley, 2006Keeley, J. E. (2006). Fire management impacts on invasive plants in the western United States. Conservation Biology, 20(2), 375-384.). Los incendios, al eliminar la hojarasca, dejan espacio para el establecimiento de nuevas plantas; las semillas presentes en la hojarasca se queman, mientras que las que están en el suelo, con testas gruesas, pueden sobrevivir y germinar (Carrillo-Anzures et al., 2009Carrillo-Anzures, F., Vera-Castillo, G., Salvador Magaña-Torres, O., Guldin, J. M., & Guries, R. P. (2009). Seeds stored in the forest floor in a natural stand of Pinus montezumae Lamb. Ciencia forestal en México, 34(106), 41-60. ). Si un incendio de alta severidad elimina todo el banco de semillas y no hay dispersión desde áreas cercanas, el proceso de regeneración natural podría detenerse (Enright & Kintrup, 2001Enright, N. J., & Kintrup, A. (2001). Effects of smoke, heat and charred wood on the germination of dormant soil‐stored seeds from a Eucalyptus baxteri heathy‐woodland in Victoria, SE Australia. Austral Ecology, 26(2), 132-141.; Habrouk et al., 1999Habrouk, A., Retana, J., & Espelta, J. M. (1999). Role of heat tolerance and cone protection of seeds in the response of three pine species to wildfires. Plant Ecology, 145, 91-99.). Finalmente, los incendios pueden afectar de manera diferencial el banco de semillas dependiendo de la profundidad del suelo: en bosques templados se ha encontrado una mayor densidad de semillas en las capas superficiales del suelo (McGee & Feller, 1993McGee, A., & Feller, M. C. (1993). Seed banks of forested and disturbed soils in southwestern British Columbia. Canadian Journal of Botany, 71(12), 1574-1583.; Moscoso & Diez, 2005Moscoso Marín, L. B., & Diez Gómez, M. C. (2005). Banco de semillas en un bosque de roble de la Cordillera Central Colombiana. Revista Facultad Nacional de Agronomía Medellín, 58(2), 2931-2944.). Esas semillas también están más expuestas a la depredación y a los incendios (Piudo & Cavero, 2005Piudo, M. J., & Cavero-Remon, R. Y. (2005). Banco de semillas: comparación de metodologías de extracción, de densidad y de profundidad de muestreo.). Por otra parte, las semillas que se encuentran a mayor profundidad son más longevas, al no estar expuestas al disturbio (Reiné-Viñales, 2002Reiné-Viñales, R. J. (2002). Composición del banco de semillas del suelo en prados pirenaicos y alpinos. Publicaciones del Consejo de Protección de la Naturaleza de Aragón. 258 pp.). Un incendio de baja severidad puede favorecer la germinación, pero los de alta severidad pueden provocar la pérdida del banco de semillas superficial, lo que podría afectar la velocidad de regeneración del bosque.

En marzo de 2017 ocurrió un incendio en el paraje El Fresno, localizado en el ejido de Santa María Ahuacatitlán, Municipio de Cuernavaca, estado de Morelos, centro de México. A partir de imágenes multiespectrales tomadas antes y después del incendio se designaron áreas que experimentaron severidad de incendio baja, media o alta (Juan-Baeza et al., 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ). En el 2018, una evaluación de la estructura del bosque reveló que el incendio de severidad media aumentó el reclutamiento de plántulas de pino, mientras que el incendio de alta severidad favoreció el rebrote de encinos (Juan-Baeza et al., 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ). En este escenario, el objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de la severidad de incendio en la dinámica del banco de semillas después de dos años de ocurrido el incendio. La siguiente hipótesis se puso a prueba: el incendio favorece el banco de semillas, pero el aumento en su severidad lo afecta; se espera un menor efecto del incendio a mayor profundidad del suelo. La severidad de incendio, al modificar el banco de semillas, puede afectar el proceso de regeneración natural, por lo que su evaluación es primordial para planear las acciones de manejo y restauración necesarias para conservar el bosque.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

En las muestras de hojarasca se encontraron 507 semillas de 22 morfoespecies y emergieron 6 plántulas de 4 morfoespecies. En las muestras de suelo se encontraron 90 semillas de 7 morfoespecies y emergieron 1,596 plántulas de 47 morfoespecies.

DISCUSIÓN

Este estudio evaluó el efecto de la severidad de incendio sobre el banco de semillas del bosque tropical de pino después de dos años de la perturbación. Acorde con nuestra hipótesis, el incendio favoreció la abundancia de semillas en la hojarasca. El banco estuvo dominado por herbáceas y pocas leñosas fueron registradas. Finalmente, contrario a lo esperado, la severidad de incendio y la profundidad del suelo no afectaron los atributos del banco de semillas del suelo.

La mayor densidad de plántulas emergió del suelo del bosque que experimento un incendio de media severidad (12,830 ± 3,066 plántulas/m³). La densidad de plántulas que emergió del suelo bajo severidad media de incendio fue, en promedio, dos veces más alta que la densidad de plántulas que emergió del suelo del bosque que experimentó una baja severidad de incendio (6,875 ± 872 plántulas/m³), tres veces más alta que la registrada en la severidad alta (4,740 ± 3,323 plántulas/m³) y cuatro veces más alta que la registrada en el bosque no quemado (3,247 ± 884 plántulas/m³). Dada la alta variabilidad en la densidad de plántulas registrada en cada condición del bosque, el análisis de varianza reveló que la densidad de plántulas fue estadísticamente similar en las cuatro condiciones del bosque (Fig. 4b).

El banco de semillas de la hojarasca del bosque no quemado tuvo una menor abundancia de semillas que el de las áreas incendiadas, acorde a lo esperado. Los atributos del banco dependen de la entrada y pérdida de semillas (Baker, 1989Baker, H. G. (1989). Some aspects of the natural history of seed banks. Ecology of soil seed banks, 9-21. ) (Figura 5). La entrada de semillas al banco ocurre con la dispersión de las diásporas desde las plantas creciendo localmente y también por la llegada de semillas desde fuentes foráneas (Martínez-Ramos & Soto-Castro, 1993Martínez-Ramos, M., & Soto-Castro, A. (1993). Seed rain and advanced regeneration in a tropical rain forest. Frugivory and seed dispersal: ecological and evolutionary aspects, 299-318.). Los pinos y encinos dominan el dosel del bosque de coníferas y latifoliadas mientras que el sotobosque cuenta con una alta diversidad de herbáceas (Rzedowski, 2006Rzedowski, J. (2006). Vegetación de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio).). En el bosque evaluado aquí, domina Pinus pringlei (Juan-Baeza et al., 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ); esta especie tiene conos serótinos que soló abren con el calor de los incendios (Farjon y Styles, 1997Farjon, A., & Styles, B. T. (1997). Pinus (Pinaceae). Flora Neotropica Monograph 75. New York Botanical Garden, New York.; Rodríguez-Trejo & Fulé, 2003Rodríguez-Trejo, D. A., & Fulé, P. Z. (2003). Fire ecology of Mexican pines and a fire management proposal. International Journal of Wildland Fire, 12(1), 23-37.; Jardel-Peláez et al., 2014Jardel-Peláez, E., Pérez-Salicrup, D., Alvarado, E., Morfín-Ríos, J. (2014). Principios y criterios para el manejo del fuego en ecosistemas forestales: guía de campo. Comisión Nacional Forestal, Guadalajara, México. 96pp.). Esto coincide con nuestros resultados, ya que en el banco de semillas del bosque no quemado se encontraron sólo 20 semillas de pino, que corresponde únicamente al 1% de semillas o plántulas registradas en este estudio (Apéndice 2); en el banco de semillas de un bosque de pino en Estados Unidos se registró un porcentaje similar de leñosas (Pratt et al., 1984Pratt, D. W., Black, R. A., & Zamora, B. A. (1984). Buried viable seed in a ponderosa pine community. Canadian Journal of Botany 62: 44-52.). El banco de semillas en el bosque no quemado tiene una baja entrada de semillas de pino, probablemente de fuentes foráneas.

En el bosque no quemado, la entrada de semillas de herbáceas de fuentes locales se espera que sea baja. En los sitios evaluados aquí, el sotobosque del bosque no quemado tiene una cobertura del dosel del 93.6% (Juan-Baeza, et al. 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ). Una alta cobertura del dosel inhibe el crecimiento de las hierbas que requieren de luz para germinar y establecerse (Bazzaz, 1979Bazzaz, F. A. (1979). The physiological ecology of plant succession. Annual review of Ecology and Systematics, 10(1), 351-371. ). Esto coincide con nuestros resultados, ya que en el banco de semillas del bosque no quemado se encontraron menos especies y semillas de herbáceas (186 semillas de 17 especies) en comparación con lo registrado en el bosque incendiado (ver abajo). Acorde con nuestros resultados, en un bosque de pino-encino en Arizona, Estados Unidos, se registró que las semillas del banco eran más abundantes en áreas con un dosel más abierto (Abella & Springer, 2008Abella, S. R., & Springer, J. D. (2008). Estimating soil seed bank characteristics in ponderosa pine forests using vegetation and forest-floor data. USDA Forest Service Research Note RMRS-RN-35, 1. ). En conclusión, en el bosque no quemado, la entrada de semillas de herbáceas al banco es principalmente de fuentes foráneas y la abundancia es menor, en comparación con el banco de semillas del bosque incendiado.

El banco de semillas pierde individuos cuando estos mueren o germinan (Fig. 5). Las semillas del banco pueden germinar cuando las condiciones de luz y temperatura son idóneas (Baskin & Baskin, 1998). En el bosque tropical de pino, después de un incendio se favorece la germinación debido a la eliminación de la capa de hojarasca y a la apertura del dosel, lo que discute a continuación:

La cantidad de hojarasca depende de la productividad de los ecosistemas y se acumula durante el crecimiento de las plantas (Facelli & Picket, 1991aFacelli, J. M., & Pickett, S. T. (1991a). Plant litter: its dynamics and effects on plant community structure. The botanical review, 57, 1-32.). Esta capa del suelo favorece la formación del banco de semillas debido a que atrapa las diásporas que llegan por eventos de dispersión (Egawa et al., 2009Egawa, C., Koyama, A., & Tsuyuzaki, S. (2009). Relationships between the developments of seedbank, standing vegetation and litter in a post-mined peatland. Plant Ecology, 203, 217-228. ). Además, la hojarasca, al reducir la germinación debido a los lixiviados (revisado en Wang et al., 2022Wang, Z., Wang, D., Liu, Q., Xing, X., Liu, B., Jin, S., & Tigabu, M. (2022). Meta-analysis of effects of forest litter on seedling establishment. Forests, 13(5), 644. ), y a los bajos niveles de luz (Facelli & Pickett, 1991bFacelli, J. M., & Pickett, S. T. (1991b). Plant litter: light interception and effects on an old‐field plant community. Ecology, 72(3), 1024-1031.), favorece un banco de semillas denso. También, incluso si las semillas logran germinar bajo la hojarasca, las plántulas pueden disminuir su éxito reproductivo (Facelli & Pickett, 1991bFacelli, J. M., & Pickett, S. T. (1991b). Plant litter: light interception and effects on an old‐field plant community. Ecology, 72(3), 1024-1031.) o morir debido al gasto energético requerido para traspasar esta capa (Hamrick & Lee, 1987Hamrick, J. L., & Lee, J. M. (1987). Effect of soil surface topography and litter cover on the germination, survival, and growth of musk thistle (Carduus nutans). American Journal of Botany, 74(3), 451-457.). Por otra parte, los incendios de cualquier severidad siempre eliminan la capa de hojarasca (Ryan & Noste, 1985Ryan, K. C., & Noste, N. V. (1985). Evaluating prescribed fires. En: Lotan J. E., M. Kilgore-Bruce., C. Fisher-William y W. Mutch (Tech. coor). Proceedings-Symposium and Workshop on Wilderness Fire. USDA Forest Service Intermountain Forest and Range Experiement Station, General Technical Report INT-182: 230-238.; Fulé & Covington, 1997Fule, P. Z., & Covington, W. W. (1997). Fire regimes and forest structure in the Sierra Madre Occidental, Durango, Mexico. Acta Botanica Mexicana, (41), 43-79.), lo que aumenta el ciclaje de los nutrientes (DeBano et al.,1998DeBano, L. F., Neary, D. G., & Ffolliott, P. F. (1998). Fire effects on ecosystems. John Wiley & Sons.). Por ejemplo, en el bosque que experimentó una severidad baja de incendio, la hojarasca tenía un grosor de 6 cm (Fig. 5). Por otra parte, el grosor de la hojarasca fue tres veces menor en el bosque que experimentó severidad media (2 cm) y un orden de magnitud menor en el bosque que experimentó un incendio de alta severidad (0.63 cm; León-Carvajal, 2021León-Carvajal K. (2021). Efecto de la severidad de incendio en el banco de semillas de un bosque templado en Morelos. Tesis de Maestría. Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Cuernavaca.). Los incendios pueden eliminar las semillas inmersas en la hojarasca y favorecen la germinación de las que se encuentran en el suelo (Carrillo-Anzures et al., 2009Carrillo-Anzures, F., Vera-Castillo, G., Salvador Magaña-Torres, O., Guldin, J. M., & Guries, R. P. (2009). Seeds stored in the forest floor in a natural stand of Pinus montezumae Lamb. Ciencia forestal en México, 34(106), 41-60. ). Por otra parte, después de un incendio de alta severidad, las semillas del suelo se pueden calcinar (Keeley, 2006Keeley, J. E. (2006). Fire management impacts on invasive plants in the western United States. Conservation Biology, 20(2), 375-384.) y las resinas de las coníferas impermeabilizan la superficie del suelo, lo que puede inhibir el establecimiento de cualquier vegetación (Johnstone & Kasischke, 2005Johnstone, J. F., & Kasischke, E. S. (2005). Stand-level effects of soil burn severity on postfire regeneration in a recently burned black spruce forest. Canadian Journal of Forest Research, 35(9), 2151-2163.; Cerdá & Robichaud, 2009Cerdá, A., & Robichaud. P.R. (2009). Fire effects on soils and restoration strategies. Science Publishers, Enfield, New Hampshire.; Hewelke et al., 2018Hewelke, E., Oktaba, L., Gozdowski, D., Kondras, M., Olejniczak, I., & Górska, E. B. (2018). Intensity and persistence of soil water repellency in pine forest soil in a temperate continental climate under drought conditions. Water, 10(9), 1121.). Después de incendios de severidad baja y media, la eliminación de la hojarasca puede favorecer la germinación de las semillas del suelo mientras que los incendios de alta severidad pueden inhibir la regeneración del bosque.

Dependiendo de la severidad de incendio se registra una mortalidad diferencial de árboles (Pausas, 2012Pausas, G. J. (2012). Incendios forestales. Editorial Catarata y Csic, Madrid, España.). Por ejemplo, estudios en bosques de pino de Estados Unidos (Keyser et al., 2008Keyser, T. L., Lentile, L. B., Smith, F. W., & Shepperd, W. D. (2008). Changes in forest structure after a large, mixed-severity wildfire in ponderosa pine forests of the Black Hills, South Dakota, USA. Forest Science, 54(3), 328-338. ) y México (López-Martínez et al., 2017López Martínez, J. I., Treviño Garza, E. J., Aguirre Calderón, O. A., Buendía Rodríguez, E., & Ramos Reyes, J. C. (2017). Recovery of the tree stratum in a high mountain ecosystem affected by fire. Revista mexicana de ciencias forestales, 8(41), 164-182.) han registrado una disminución en la cobertura del dosel del bosque después de un incendio. También en el bosque evaluado en este estudio se registró que el 100% de los árboles de > 42 cm de DAP murieron en las áreas que experimentaron alta severidad de incendio, mientras que, en severidad media, los árboles de ese mismo tamaño tuvieron una menor mortalidad (< 55 %; Juan-Baeza et al., 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ). Esta mortalidad provocó una disminución de la cobertura forestal en la severidad de incendio media (34,2%) y alta (50,3%; Juan-Baeza, et al. 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ). Los cambios de cobertura provocan que una mayor cantidad de luz alcance el sotobosque, lo que favorece la germinación de semillas (Bazzaz, 1979Bazzaz, F. A. (1979). The physiological ecology of plant succession. Annual review of Ecology and Systematics, 10(1), 351-371. ). En el bosque evaluado en este estudio, un año después del incendio, se registró la regeneración por plántula de 8 especies de leñosas, de las cuales Pinus pringlei fue la más abundante (2,223 plántulas; Juan-Baeza et al., 2024Baeza, I. B. J., Martínez-Garza, C., & Jardel-Peláez, E. J. (2024). Efecto de la severidad de incendio en la estructura y regeneración del bosque tropical de pino-implicaciones para su restauración. Botanical Sciences.102(2): 346-368. ). Acorde con esos resultados, un estudio en un bosque de pino en Hidalgo, México, reveló que un incendio controlado favoreció la regeneración por plántula de Pinus montezumae Lamb. (Díaz-Hernández et al., 2021Díaz-Hernández, D., Rodríguez-Laguna, R., Rodríguez-Trejo, D. A., Acevedo-Sandoval, A., & Maycotte-Morales, C. C. (2021). Dinámica de la regeneración de Pinus montezumae posterior a un incendio ya quema prescrita. Botanical Sciences, 99(1), 58-66. ). En este estudio se registró una baja abundancia de semillas de tres especies leñosas en el banco después del incendio (4% del total de semillas o plántulas; Apéndice 2), lo que coincide con su perdida debido a la germinación; al menos P. pringlei parece haber formado un banco de plántulas.

La entrada de luz al sotobosque favoreció la germinación de las herbáceas. Esto se confirma con la evaluación de la composición de la hojarasca en estos sitios que reveló que en las áreas que experimentaron media y alta severidad de incendio, la hojarasca estaba compuesta principalmente de herbáceas y frondas de helechos (León-Carvajal, 2021León-Carvajal K. (2021). Efecto de la severidad de incendio en el banco de semillas de un bosque templado en Morelos. Tesis de Maestría. Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Cuernavaca.). También, en un bosque de encino-pino en Polonia se registró que la muerte de los pinos aumentó la diversidad de herbáceas en el sotobosque (Nowińska, 2010Nowińska, R. (2010). Reactions of the herb and moss layer, tree saplings and the shrub layer to tree deaths in forests of the Wielkopolska National Park (Western Poland). Biologia, 65(2), 265-272.). Además, en bosques de pino en la India, se registró un aumento en la diversidad de hierbas después de quemas controladas (Kumar & Pandey, 2022Kumar, R., & Pandey, R. (2022). Analyzing the impact of burning on vegetation in Himalayan chir pine (Pinus roxburghii Sarg.) forests, India. Applied Ecology & Environmental Research, 20(2).). En este estudio, el mayor porcentaje de especies en el banco de semillas (>90%, N=39) fueron herbáceas; también se registró un mayor número de taxones (N=27), la mayoría de los cuales fueron hierbas, en el banco de semillas de áreas que experimentaron baja severidad de incendio mientras que la severidad media de incendio favoreció una mayor abundancia de semillas (N=865; Tabla 3). Estos resultados coinciden con lo reportado para bosques de pino-encino en la Ciudad de México (Martínez et al., 2013Martínez, O., Castillo-Argüero, S., Álvarez-Sánchez, J., Collazo-Ortega, M., & Zavala-Hurtado, A. (2013). Lluvia y banco de semillas como facilitadores de la regeneración natural en un bosque templado de la ciudad de México. Interciencia, 38(6), 400-409.) y otros estados de México como Baja California Sur (Arriaga, 2004Arriaga, L., & Mercado, C. (2004). Seed bank dynamics and tree‐fall gaps in a northwestern Mexican Quercus‐Pinus forest. Journal of Vegetation Science, 15(5), 661-668. ), Puebla (Carrillo-Anzures et al., 2009Carrillo-Anzures, F., Vera-Castillo, G., Salvador Magaña-Torres, O., Guldin, J. M., & Guries, R. P. (2009). Seeds stored in the forest floor in a natural stand of Pinus montezumae Lamb. Ciencia forestal en México, 34(106), 41-60. ) y Chiapas (Ramírez et al., 1992Ramírez, N., Gonzalez-Espinosa, M., & Quintana-Ascencio, P. F. (1992). Banco y lluvia de semillas en comunidades sucesionales de bosque de pino‑encino de los Altos de Chiapas, México. Acta Botánica Mexicana, (20), 59-75.), donde se registró que la mayoría de las especies registradas en el banco de semillas eran herbáceas. Las descripciones de México (Rzedowski, 2006Rzedowski, J. (2006). Vegetación de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio).) y Morelos (Sorani-Dalbon et al., 2020Sorani, V., & Rodríguez, G. (2020). Diversidad de regiones ecológicas. En: CONABIO, editor. La Biodiversidad en Morelos. Estudio de estado 2, Volumen I. Cuernavaca, Morelos: CONABIO, pp. 29-36.) de los bosques de coníferas (i.e., pino, pino-encino, etc.) mencionan que el sotobosque es rico en herbáceas, sobre todo gramíneas. Acorde con esto, en el banco de semillas evaluado en este estudio, registramos ocho morfoespecies de gramíneas (Apéndice 2, Tabla S5), mientras que las familias más importantes por número de semillas o plántulas fueron Asteraceae y Rubiaceae. Las herbáceas dominaron el banco de semillas en todas las condiciones del bosque, presentando la más alta riqueza en el bosque que experimentó una severidad baja de incendio.

La dinámica de las especies herbáceas después de un incendio no ha recibido la misma atención que las leñosas. Hay evidencias para bosques de pino (Bourg et al., 2015Bourg, N. A., Gill, D. E., & McShea, W. J. (2015). Fire and canopy removal effects on demography and reproduction in turkeybeard (Xerophyllum asphodeloides), a fire-dependent temperate forest herb. Journal of Sustainable Forestry, 34(1-2), 71-104. ) y de pino-encino (Hoss et al., 2008Hoss, J. A., Lafon, C. W., Grissino-Mayer, H. D., Aldrich, S. R., & DeWeese, G. G. (2008). Fire history of a temperate forest with an endemic fire-dependent herb. Physical Geography, 29(5), 424-441.) de Estados Unidos de hierbas dependientes de incendios, es decir, que solo logran establecerse y reproducirse tras esa perturbación. Además, las hierbas en este ecosistema, como los árboles (Agee, 1996; Pausas, 2012Pausas, G. J. (2012). Incendios forestales. Editorial Catarata y Csic, Madrid, España.), también pueden regenerarse por semilla (i..e, reclutadoras) o por rebrote, cuando tienen ciclos de vida perennes (i.e., rebrotadoras). En este estudio, todos los taxones de herbáceas fueron identificados como perennes o fueron de géneros que incluyen especies anuales y perennes (Apéndice 2). Las especies perennes podrían rebrotar después de un incendio o regenerarse de semilla mientras que las anuales sólo pueden regenerarse a partir de semillas (Begon et al., 2006). Por ejemplo, los individuos (i.e., semillas o plántulas) de Spermacoce sp. (Rubiaceae) aumentaron cuatro veces después de un incendio de alta severidad mientras que las de Pseudognaphalium sp. (Asteraceae) aumentaron seis veces después de un incendio de severidad media (ver Apéndice 2); este aumento de individuos registrados en el banco sugiere que estas especies pueden tener ciclos de vida que dependen del fuego. Otras 17 especies de herbáceas no fueron registradas en el banco de semillas del bosque no quemado mientras que aparecieron en el banco del bosque que experimentó un incendio de baja (N= 15 especies) o media severidad (N= 9 especies); sólo una especie de herbácea no encontrada en el bosque no quemado, se vio favorecida por un incendio de alta severidad (Apéndice 2). Las evidencias de este estudio y lo disponible en la literatura apuntan a que los incendios de baja y media severidad liberan recursos, como espacio y luz, para el desarrollo de una diversa comunidad de hierbas que contribuye a enriquecer el banco de semillas.

La riqueza y densidad de semillas del banco del suelo no disminuyeron conforme aumentó la severidad de incendio, contrario a nuestra hipótesis. Otros estudios en España (Ferrandis et al., 2001Ferrandis, P., JORGE, D. L. H., Herranz, J. M., Martínez-Sánchez, J. J., & Herranz, J. M. (2001). Influence of a low-intensity fire on a Pinus halepensis Mill. forest seed bank and its consequences on the early stages of plant succession. Israel Journal of Plant Sciences, 49(2), 105-114.), India (Konsam y Phartyal, 2020Konsam, B., Phartyal, S. S., & Todaria, N. P. (2020). Impact of forest fire on soil seed bank composition in Himalayan Chir pine forest. Journal of Plant Ecology, 13(2), 177-184.) y Estados Unidos (Keyser, 2012Keyser, T. L., Roof, T., Adams, J. L., Simon, D., & Warburton, G. (2012). Effects of prescribed fire on the buried seed bank in mixed-hardwood forests of the southern Appalachian Mountains. Southeastern Naturalist, 11(4), 669-688.) han mostrado que los atributos del banco de semillas son resilentes a los incendios de baja y media severidad, mientras que los de alta severidad pueden disminuir la densidad de semillas del banco (Portugal, Maia et al., 2012Maia, P., Pausas, J. G., Arcenegui, V., Guerrero, C., Pérez-Bejarano, A., Mataix-Solera, J., ... & Keizer, J. J. (2012). Wildfire effects on the soil seed bank of a maritime pine stand-the importance of fire severity. Geoderma, 191, 80-88.). También, contrario a nuestros resultados, en bancos de semillas evaluados en España (Buhk & Hensen, 2005Buhk, C., & Hensen, I. (2005). Lack of hard-seeded species in pre-fire and post-fire seed banks in the region of Murcia (south-eastern Spain). In Anales de Biología (No. 27, pp. 29-37). Servicio de Publicaciones de la Universidad de Murcia.), Portugal (Maia et al., 2012Maia, P., Pausas, J. G., Arcenegui, V., Guerrero, C., Pérez-Bejarano, A., Mataix-Solera, J., ... & Keizer, J. J. (2012). Wildfire effects on the soil seed bank of a maritime pine stand-the importance of fire severity. Geoderma, 191, 80-88.) e India (Konsam & Phartyal, 2020Konsam, B., Phartyal, S. S., & Todaria, N. P. (2020). Impact of forest fire on soil seed bank composition in Himalayan Chir pine forest. Journal of Plant Ecology, 13(2), 177-184.), hubo más semillas en el suelo superficial que en el profundo. Por otra parte, en Estados Unidos (Keyser, 2012Facelli, J. M., & Pickett, S. T. (1991a). Plant litter: its dynamics and effects on plant community structure. The botanical review, 57, 1-32.) se registró que el banco de semillas era similar a dos profundidades del suelo, igual que lo revelado en este estudio. La heterogeneidad del paisaje podría ayudar a explicar el contraste de resultados; por ejemplo, la pendiente y la altitud pueden afectar el grosor de la hojarasca, lo que resulta en un establecimiento diferencial de herbáceas (Yu & Sun 2013Yu, M., & Sun, O. J. (2013). Effects of forest patch type and site on herb-layer vegetation in a temperate forest ecosystem. Forest ecology and management, 300, 14-20.) y en su aporte al banco de semillas (Facelli & Picket, 1991aFacelli, J. M., & Pickett, S. T. (1991a). Plant litter: its dynamics and effects on plant community structure. The botanical review, 57, 1-32.). También, esta heterogeneidad espacial puede influir en el tamaño de las áreas afectadas por cada severidad de incendio y en la cercanía entre ellas y el bosque no quemado (ver Fig. S1). La distancia entre diferentes condiciones del bosque es relevante ya que se ha visto que la distancia a la potencial fuente de semillas explica el potencial de regeneración del bosque después de un incendio (Rother & Veblen 2016Rother, M. T., & Veblen, T. T. (2016). Limited conifer regeneration following wildfires in dry ponderosa pine forests of the Colorado Front Range. Ecosphere, 7(12), e01594.). Además, las herbáceas más frecuentes en este estudio son dispersadas por el viento (Asteraceae, Villaseñor, 2018Villaseñor, J. L. (2018). Diversidad y distribución de la familia Asteraceae en México. Botanical Sciences, 96(2), 332-358.; Poaceae, Cheplick, 1998Cheplick, G. P. (1998). Seed dispersal and seedling establishment in grass populations. Population biology of grasses, 84, 105. ), que es una dispersión muy eficiente en áreas abiertas (Bacles et al. 2006). Así, la dispersión de semillas entre áreas que experimentaron diferente severidad de incendio pudo contribuir a igualar el banco de semillas en las diferentes condiciones del bosque. Finalmente, los trabajos sobre el efecto de la severidad de incendio y la profundidad en el banco de semillas se han llevado a cabo en bosques que difieren en su régimen de incendios, en el tiempo transcurrido después del incendio y en la composición del bosque (i.e., pino, pino-encino, encino), lo que también puede explicar el contraste en los resultados.

En conclusión, el banco de semillas del bosque de pino se enriquece con la entrada de semillas locales y foráneas y pierde semillas debido a la germinación de estas. Una capa gruesa de hojarasca que se acumula durante los periodos sin incendios favorece la captura de semillas e inhibe su germinación. Los incendios, al eliminar la capa de hojarasca, favorecen la germinación, crecimiento y reproducción de las hierbas que entonces incrementan la diversidad de semillas del banco; es así como el banco está dominada por las herbáceas. Las semillas de leñosas, al germinar, salen del banco para formar un banco de plántulas y su reposición en el banco solo puede ocurrir por dispersión foránea.